Crédito: Exothermic 

No último mês o periódico americano Science publicou um artigo que relata mais uma tentativa de melhorar o nosso entendimento sobre um dos mecanismos mais comuns e visíveis da natureza. A senescência sazonal das folhas das plantas, principalmente de espécies características de clima temperado. O trabalho de JH Kim e colaboradores coreanos analisou a cadeia de eventos que regulam este processo em plantas normais e em mutantes, onde as folhas demoravam mais tempo para morrer. Segundo os autores, a chave deste complexo processo está na regulação do gene ORE1, responsável pela produção de uma proteína que induz a perda e clorofila e a consequente morte da folha. Se não houvesse um mecanismo de supressão do gene ORE1 em folhas jovens, certamente o tempo de vida das folhas seria drasticamente reduzido. Além da importância de responder a uma questão intrigante da natureza, o estudo da senescência sazonal das folhas pode ser muito importante para o ser humano, principalmente na agricultura. 

Acompanhando o processo de morte celular, a mudança de cor destas folhas é algo realmente marcante. Mas será que a alteração da cor das folhas resulta somente do processo de senescência celular? Na verdade não totalmente. As chamadas “cores de outono” (pelo menos em clima temperado) são resultado da mistura de três pigmentos: clorofila (verde), carotenóides (amarelo-laranja) e antocianina (vermelho-violeta). Tanto a clorofila quanto os carotenóides são produzidos ao longo ao ano todo, mas devido a grande produção do principal pigmento fotossintético, as cores amarelo-alaranjadas são mascaradas. Já os pigmentos de cores avermelhadas (antocianina) são produzidos especificamente no outono, logo antes antes da queda das folhas. Então a coloração vermelha das folhas no outono não é um efeito colateral da senescência sazonal, o que torna a produção ativa deste pigmento no outono ecologicamente interessante.

Predominância das coloração vermelha (a), amarela (b) e marrom (c) em folhas. O marrom normalmente indica morte celular. Fonte: Archetti et al. 2009

A explicação mais antiga e testada para a função do pigmento vermelho é a proteção contra fatores abióticos, principalmente a radiação solar. As antocianinas aliviariam esse estresse foto-oxidativo, funcionando como um verdadeiro “protetor solar”. Mas para que aliviar esse estresse em folhas que vão morrer de uma maneira ou outra? Aí entramos no papel de um mecanismo muito importante, a reabsorção de nutrientes. Folhas mais saudáveis podem aumentar a eficiência da reabsorção de nutrientes (principalmente nitrogênio e fósforo) para o resto da planta. Esse mecanismo é bem difundido em vegetais, tendo grande importância competitiva em ambientes pobres em nutrientes. Discuti um pouco a importância  do mecanismo de reabsorção de nutrientes em vegetais no artigo intitulado “O papel das macrófitas aquáticas emersas no ciclo do fósforo em lagos rasos“, publicado pelo periódico aberto Oecologia Brasilisensis.

Além das explicações abióticas, outro grupo de explicações para a produção ativa de antocianina no outono por folhas senescentes está relacionada a interação inseto-planta. Coevolução, dispersão de sementes, defesa direta, camuflagem, anticamuflagem, mutualismo tritrófico (entre três níveis tróficos) são hipóteses relacionadas a este tipo de interação. Dentre todas essas possibilidades bióticas, a mais estudada, para felicidade do Atila, é a coevolução. Segundo esta hipótese, a coloração vermelha seria um sinal de advertência para os insetos herbívoros. Ela indicaria um alto nível de defesas químicas, baixa qualidade nutricional ou queda iminente da folha, o que não seria nada interessante para os insetos. Sendo a migração no outono um passo crucial no ciclo de vida de vários insetos, a pressão seletiva para buscar uma folha de qualidade para colocar os seus ovos é bem forte. Já a planta se beneficiaria tanto pela menor taxa de herbivoria em suas folhas quanto pela menor taxa de infecção por vírus, bactérias e fungos trazidos pelos insetos. Desta forma, a escolha das folhas pelos insetos e as cores do outono poderiam coevoluir como em uma corrida armamentista. As plantas com folhas de coloração em tons avermelhados seriam selecionadas por ter  menor taxa de herbivoria e os insetos que buscavam folhas em tons diferentes do vermelho foram selecionados por acharem substratos de maior qualidade. Simples assim. Simples?

Bem, o buraco é um pouco mais embaixo. Um trabalho que analisou 262 espécies de árvore mostrou que as espécies que apresentam “coloração de outono” são as que apresentam uma história evolutiva ligada a insetos que migram no outono (no caso, pulgões). Pulgões realmente parecem ter uma preferência por folhas verdes em detrimento de folhas avermelhadas, mas como eles distinguem entre o verde e o vermelho? Muitos insetos não apresentam fotoreceptores para a cor vermelha e por isso não enxergariam o que nós vemos como vermelho. Uma possível saída para essa questão seria que os pulgões não seriam atraídos ou repelidos por cores, mas sim por fatores químicos voláteis ligados a qualidade da folha. Desta forma eles teriam um indicativo indireto da coloração da folha, o que é consistente em relação a hipótese da coevolução. Mas não corrobora totalmente a hipótese, já que não mostra que a coloração vermelha é o sinal que direcionador da escolha de folhas pelos pulgões.

Grupo de pulgões (Aphis nerii) tirando a barriga da miséria. Crédito: bobtravis

As hipóteses da fotoproteção e da coevolução foram as que receberam mais atenção nos últimos anos, o que não quer dizer que as outras hipóteses são menos expressivas
. As hipótese que tentam explicar o valor adaptativo das “cores de outono” são tantas que foi publicado no relevante periódico Oikos esse ano um levantamento do estado da arte do tema. No total, Marco Archetti levantou em seu artigo 16 diferentes hipóteses e finalizou mostrando que ainda temos um grande caminho pela frente “Nós não temos nenhuma evidência para qualquer hipótese“.

Da próxima vez que você olhar uma folha mudando de cor no outono eu tenho certeza que os pontos discutidos neste post ainda estarão pulsando. O levantamento de questões sobre situações que parecem simples em um primeiro momento, mas apresentam grande complexidade é um dos fatores que faz a ciência ser tão interessante.

Referências:

Kim, J., Woo, H., Kim, J., Lim, P., Lee, I., Choi, S., Hwang, D., & Nam, H. (2009). Trifurcate Feed-Forward Regulation of Age-Dependent Cell Death Involving miR164 in Arabidopsis Science, 323 (5917), 1053-1057 DOI: 10.1126/science.1166386

Archetti, M., Döring, T., Hagen, S., Hughes, N., Leather, S., Lee, D., Lev-Yadun, S., Manetas, Y., Ougham, H., & Schaberg, P. (2009). Unravelling the evolution of autumn colours: an interdisciplinary approach Trends in Ecology & Evolution, 24 (3), 166-173 DOI: 10.1016/j.tree.2008.10.006

Luiz Bento, Humberto Marotta & Alex Enrich-Prast (2007). O papel das macrófitas aquáticas emersas no ciclo do fósforo em lagos rasos. Oecologia Brasiliensis 11(4), 582-589. Link para o artigo

Archetti, M. (2009). Classification of hypotheses on the evolution of autumn colours Oikos, 118 (3), 328-333 DOI: 10.1111/j.1600-0706.2008.17164.x